L’eusocialité : l’unité de sélection monte encore d’un niveau

I La vie d’une abeille ouvrière

Une ouvrière ronge le couvercle de son alvéole hexagonale en cire et se hisse au-dehors. Vingt et un jours se sont écoulés depuis la ponte de l’œuf. Sa mère est la reine, l’unique reine de la colonie, capable de pondre mille à deux mille œufs par jour en pleine saison. Son père était un faux-bourdon. Il est mort bien longtemps avant sa naissance.

Sa vie est bien remplie, et, dans les grandes lignes, elle change de métier avec l’âge. Les premiers jours, elle nettoie les alvéoles. Elle lèche les cases tout juste libérées pour que la reine puisse y pondre de nouveau.

Puis elle devient nourrice. Des glandes situées dans sa tête sécrètent une bouillie d’un blanc laiteux qu’elle distribue aux larves : c’est la gelée royale. Plus tard, ses glandes cirières, sous l’abdomen, commencent à sécréter de petites écailles de cire. La voilà maçonne, occupée à réparer les rayons et à construire des alvéoles. Vient ensuite le tour de garde à l’entrée du nid : elle hume chaque abeille qui se présente et refoule celles dont l’odeur n’est pas celle de la maison.

L’ouvrière de garde possède un dard muni de barbes. Lorsqu’elle pique un humain ou un autre mammifère, ces barbes s’accrochent à la peau et l’empêchent de retirer son arme. Le dard et la poche à venin sont arrachés de son corps ; elle meurt peu après. Resté dans la peau, le dard continue pourtant à y pomper du venin. C’est pourquoi, après une piqûre d’abeille, il faut l’enlever au plus vite en le raclant.

Ce n’est qu’au bout de trois semaines environ qu’elle s’envole pour la première fois récolter du nectar. Le butinage est le travail le plus épuisant. Une ouvrière d’été ne vit généralement que cinq ou six semaines ; pendant les deux ou trois dernières, elle est presque toujours dehors, en vol. Les bords de ses ailes s’effilochent à force d’usure, puis elle meurt loin du nid.

Selon une estimation courante, tout le miel produit par une ouvrière au cours de sa vie ne représente qu’environ un douzième de cuillère à café. L’ordre des métiers n’est d’ailleurs pas immuable. Si un apiculteur retire les butineuses d’une colonie, les jeunes nourrices partent récolter avant l’âge, en quelques jours seulement.

De retour au nid, la butineuse exécute sur le rayon une danse en forme de huit. L’orientation du trajet rectiligne central indique la direction de la source de nectar par rapport au soleil ; la durée des frétillements sur ce trajet indique la distance à parcourir. Le zoologiste autrichien von Frisch a déchiffré ce langage dansé. Ces travaux lui ont valu de partager, en 1973, le prix Nobel de physiologie ou médecine avec deux autres spécialistes du comportement.

Une colonie vigoureuse compte en été vingt ou trente mille ouvrières, parfois cinquante ou soixante mille. Ce sont toutes des femelles, mais l’immense majorité ne se reproduit jamais. Tout leur travail sert à élever les descendants de la reine, autrement dit leurs frères et sœurs cadets.

Le nid n’abrite que quelques centaines de faux-bourdons. Ils sont plus gros que les ouvrières, avec d’énormes yeux qui se rejoignent au sommet de la tête. Ils n’ont pas de dard, ne butinent pas et ne font aucun travail domestique. Leur seule utilité est de sortir s’accoupler avec les jeunes reines d’autres colonies. À l’automne, quand les fleurs se font rares, les ouvrières traînent hors du nid les mâles encore vivants et leur interdisent de revenir.

En Chine, on élève deux sortes d’abeilles mellifères. L’abeille chinoise, indigène, est petite, résistante au froid et capable d’exploiter les fleurs éparses des montagnes. L’autre, l’abeille italienne, introduite à partir du début du XXe siècle, est plus grosse et donne davantage de miel. C’est aujourd’hui elle qui peuple l’essentiel des ruchers. Leurs sociétés ont, à peu de chose près, la même organisation.

Ouvrières et reines ne relèvent pas de deux castes génétiques fixes. Les œufs fécondés pondus par une reine ne portent pas tous un génome identique, mais ils ont le potentiel de suivre différentes voies de développement femelle. La nature, la quantité et le calendrier de la nourriture influencent notamment l’expression des gènes. Une alimentation de reine appropriée et prolongée oriente la larve autrement que le régime d’une ouvrière.

En 2008, des chercheurs australiens ont réduit chez des larves l’activité d’une enzyme qui ajoute des marques chimiques à l’ADN. Beaucoup de larves élevées dans des conditions d’ouvrières ont développé des caractères de reine. La nutrition précoce et la régulation des gènes peuvent orienter autrement le développement reproducteur. Cela ne signifie ni que la nourriture réécrit tous les gènes, ni que toute ouvrière est incapable de pondre : certaines pondent encore des œufs non fécondés qui donnent des mâles.

L’affaire a longtemps donné du fil à retordre à Darwin. Dans L’Origine des espèces, en 1859, il présentait les ouvrières stériles comme une difficulté singulière, qui lui avait d’abord paru « insurmontable, et fatale à toute ma théorie ». La sélection naturelle favorise les individus qui laissent davantage de descendants. Comment les caractères d’un individu qui ne se reproduit pas peuvent-ils se transmettre ?

Darwin avait lui-même proposé une réponse, à l’aide d’une comparaison avec l’élevage bovin. Une bête donne une excellente viande ; on l’abat et on la mange. Elle ne laissera plus de descendants, mais l’éleveur cherchera dans sa famille d’autres bêtes à faire se reproduire. La qualité de la viande peut ainsi se transmettre malgré tout. La sélection peut agir sur la famille, et pas seulement sur l’individu. Cette comparaison contenait déjà les germes de plus d’un siècle de querelles.

Les biologistes appellent « eusocialité » une vie collective semblable à celle des abeilles mellifères. Le terme est entré en usage en 1966, lorsque l’entomologiste américaine Batra étudiait des halictes en Inde. On l’a ensuite défini par trois traits : dans un même nid vivent des membres spécialisés dans la reproduction et d’autres qui ne se reproduisent pas, ou très peu ; au moins deux générations d’adultes y coexistent ; les individus soignent ensemble des larves qui ne sont pas les leurs. Cette définition en trois points a surtout été fixée par le spécialiste américain des abeilles Michener en 1969, puis par Wilson dans Les Sociétés d’insectes, paru en 1971.

Ce que cette série appelle une construction revient, au fond, à tracer une ligne : ce qui est à l’intérieur compte ; ce qui est à l’extérieur ne compte pas. La ligne peut être tracée par les humains, sous la forme de critères, ou par la nature, sous la forme d’une membrane. Les trois critères de l’eusocialité sont une ligne humaine tracée à travers le vaste domaine de la vie sociale.

Qui trouve-t-on à l’intérieur ? La liste est plus longue qu’on ne l’imagine souvent. Toutes les fourmis, tous les termites, les abeilles mellifères, les abeilles sans aiguillon et les bourdons, une partie des halictes, les polistes et les Vespinés parmi les Vespidés.

On y rencontre aussi des membres inattendus. En 1977, des chercheurs japonais ont découvert que certains pucerons produisaient des soldats spécialisés dans le combat, qui ne poursuivaient pas leur développement jusqu’au stade reproducteur. Dotés de pattes antérieures robustes et de cornes acérées sur la tête, ces soldats se jettent sur les larves de coccinelles ou les asticots de syrphes qui approchent. Ils les transpercent de leurs cornes, les agrippent avec leurs pattes et périssent souvent avec leur adversaire. Sur les acacias des régions arides d’Australie, plusieurs espèces de thrips vivent en colonies dans des galles ; elles aussi ont des soldats.

La mer a les siennes. En 1996, l’Américain Duffy a découvert, dans les récifs coralliens du Belize, en Amérique centrale, une crevette-pistolet qui vit dans les canaux des éponges. Sur les quelques centaines d’individus d’une colonie, une seule femelle pond ; les autres gardent les entrées et se battent. En Australie, un coléoptère platypodin qui creuse des galeries dans le tronc d’eucalyptus vivants possède lui aussi des ouvrières qui ne pondent jamais.

Les plus surprenants sont deux mammifères. Le rat-taupe nu des régions arides d’Afrique de l’Est mesure une dizaine de centimètres, n’a presque pas de poils et porte une peau toute plissée. Il creuse sous terre des réseaux de tunnels dont la longueur totale peut atteindre plusieurs kilomètres. Une colonie compte en moyenne soixante-dix à quatre-vingts animaux, parfois près de trois cents, mais une seule femelle s’y reproduit. Le rat-taupe du Damaraland, en Afrique australe, mène une vie comparable.

L’histoire du rat-taupe nu commence même avant cette découverte. Dans les années 1970, Alexander, entomologiste à l’université du Michigan, aux États-Unis, avait imaginé devant ses étudiants ce que pourrait être un vertébré eusocial. Ce serait probablement un rongeur souterrain, se nourrissant de gros tubercules et vivant sous les tropiques, dans un sol argileux et aride.

On lui apprit plus tard que cet animal existait : c’était le rat-taupe nu. En 1981, Jarvis, de l’université du Cap, en Afrique du Sud, rapportait dans Science qu’une seule femelle se reproduisait au sein de ses colonies. La prédiction et la découverte se rejoignaient.

Le rat-taupe nu vit aussi remarquablement longtemps. Une souris de taille comparable ne dépasse généralement pas deux ou trois ans ; lui peut vivre plus de trente ans en laboratoire, et son taux de mortalité n’augmente presque pas avec le grand âge. Les chercheurs appellent généralement sa femelle reproductrice la « reine ».

Ses étrangetés ne s’arrêtent pas là. Sa peau est presque insensible à la douleur provoquée par les acides, et sa température corporelle monte et descend avec celle du terrier, comme chez un animal à sang froid. En 2017, des chercheurs ont placé ces animaux dans une enceinte totalement privée d’oxygène. Ils ont perdu connaissance pendant dix-huit minutes, puis sont revenus à eux une fois remis à l’air libre. Leur cœur et leur cerveau avaient temporairement changé de carburant, tirant leur énergie de la dégradation du fructose : une possibilité très rare chez les autres mammifères.

Cet épisode raconte comment les êtres de cette liste sont apparus, combien de fois ils l’ont fait, pourquoi, et quels fossiles ils nous ont laissés. Il cherche aussi à comprendre ce qui fait se disputer les biologistes depuis plus d’un demi-siècle.

II Quinze fois ou cinq fois

Commençons par les termites. Ils ressemblent aux fourmis, portent en chinois un nom qui signifie « fourmis blanches » et vivent à leur manière. Pourtant, ils n’en sont absolument pas de proches parents. Fourmis, abeilles et guêpes appartiennent à l’ordre des Hyménoptères. Les cousins des termites sont les blattes.

En 2007, trois chercheurs du Muséum d’histoire naturelle britannique ont reconstitué, à partir de l’ADN, l’arbre généalogique des blattes et des termites. Les termites se trouvaient nichés à l’intérieur de l’arbre des blattes, tout près d’un groupe qui se nourrit de bois. Les chercheurs ont intitulé leur article « La mort d’un ordre » : les termites ne formaient plus un ordre à part entière, mais un groupe de blattes hautement spécialisées, devenues sociales.

Leurs plus proches parents sont les blattes du genre Cryptocercus. Elles vivent dans le bois pourri de certaines forêts de montagne d’Amérique du Nord, de l’Extrême-Orient russe et de Chine. Un mâle et une femelle restent ensemble toute leur vie, avec leurs petits, dans les galeries du bois ; les jeunes ne quittent la famille qu’au bout de plusieurs années. Surtout, ces blattes digèrent le bois grâce aux protozoaires de leur intestin. Les nouveau-nés en sont dépourvus. Pour les recevoir, ils doivent lécher, à l’anus de leurs parents, un liquide contenant ces micro-organismes.

Les termites transmettent leurs microbes intestinaux de la même façon.

Dans une grande termitière arrivée à maturité, l’abdomen de la reine est devenu une masse blanchâtre de plusieurs centimètres de long, grosse comme un doigt. Elle ne peut presque plus bouger seule : les ouvriers la nourrissent et la nettoient. On estime qu’elle peut pondre plus de dix mille œufs par jour et vivre plus de dix ans, parfois bien davantage. À ses côtés reste toujours le roi avec lequel elle a fondé la colonie. Un nid pour une famille, des parents qui vivent longtemps, des petits obligés de rester à la maison pour recevoir leur nourriture : réunissez ces conditions, et la termitière n’est déjà plus très loin.

On ne compte, pour l’ensemble des termites, qu’une seule origine de l’eusocialité. Tous les termites actuels sont eusociaux, et leur ancêtre commun l’était déjà. Il en va de même des fourmis : les plus de quatorze mille espèces actuelles sont toutes sociales, et ne comptent donc, elles aussi, que pour une seule origine.

Une seule origine, mais une diversification d’une richesse étonnante. Les fourmis légionnaires d’Amérique du Sud et d’Afrique n’ont pas de nid fixe. Des centaines de milliers, parfois plus d’un million d’ouvrières marchent ensemble. La nuit, elles s’accrochent les unes aux autres pour former de leurs corps un bivouac vivant, avec la reine et les larves à l’abri au centre.

Dans le sud de la Chine, les fourmis tisserandes construisent leurs nids dans les arbres, avec des feuilles. Une rangée d’ouvrières rapproche les bords de deux feuilles à l’aide de leurs mandibules ; d’autres font aller et venir des larves qu’elles tiennent dans leur bouche. La soie produite par les larves coud les feuilles ensemble. Dans son Traité des plantes du Sud, Ji Han, sous la dynastie Jin, rapporte qu’aux environs de Canton, on vendait des nids de ces fourmis, avec leurs occupants, dans des sacs. On les suspendait aux agrumes pour les protéger des ravageurs. C’est l’un des plus anciens témoignages de lutte biologique au monde ; on date généralement l’ouvrage de l’an 304 de notre ère.

Chez les abeilles et les guêpes, l’histoire est beaucoup plus compliquée. Au sein des Apidés, dans la branche qui rassemble les abeilles mellifères, les abeilles sans aiguillon, les bourdons et les abeilles des orchidées, la socialité a pu apparaître une ou deux fois. Chez les Halictidés, l’eusocialité est apparue plusieurs fois, et plusieurs branches sont ensuite revenues à la vie solitaire. Chez les Vespidés, la socialité des polistes et des Vespinés a une origine distincte.

Le nid des polistes est en papier. De leurs mandibules, elles raclent les fibres du bois mort et de l’écorce, les mâchent avec leur salive et étalent cette pâte en minces couches grises ou brunes. En 1719, observant des guêpes bâtir leur nid, le naturaliste français Réaumur proposa à ses confrères d’essayer, eux aussi, de fabriquer du papier avec du bois. En Europe, à l’époque, on le faisait encore avec de vieux chiffons.

Les abeilles halictes sont toutes petites. L’été, elles se posent souvent sur les bras pour y lécher la sueur, d’où leur nom anglais de sweat bees, « abeilles de la sueur ». Elles creusent dans le sol de longs et fins tunnels, bordés de chambres où elles élèvent leurs petits. C’est probablement de là que vient leur nom chinois d’« abeilles des tunnels ».

Si l’on poursuit ce décompte, combien d’origines indépendantes de l’eusocialité obtient-on dans le règne animal ? Les anciennes synthèses donnaient souvent un chiffre compris entre une dizaine et une quinzaine.

En 2021, da Silva, de l’université d’Adélaïde, en Australie, a repris la question. À l’aide d’arbres généalogiques récents des Hyménoptères, il a réparti la vie sociale de chaque espèce en sept niveaux, puis reconstitué l’état des ancêtres. Résultat : chez les abeilles et les guêpes, l’eusocialité au sens large est apparue indépendamment au moins quinze fois, sans même compter l’origine des fourmis. En revanche, celle où la différenciation des castes est irréversible et où l’on ne peut plus vivre hors du groupe n’est apparue que cinq fois dans l’ensemble des Hyménoptères.

Une même étude, un même arbre, et deux chiffres justes : quinze et cinq. Ils ne comptent pas la même chose. Le premier dénombre les apparitions d’une division du travail reproducteur et de soins collectifs aux jeunes. Le second dénombre les apparitions d’une caste stérile sans retour possible.

Sur le terrain, la différence saute aux yeux. Les « ouvrières » d’une colonie d’halictes possèdent des ovaires complets. Que la reine meure, et plusieurs d’entre elles se mettent à pondre ; quelques jours suffisent pour le constater.

Une ouvrière de fourmi de feu rouge, elle, ne possède pas d’ovaires, et cela depuis son développement. Même si la reine meurt, elle n’a aucun moyen de devenir mère. Dans le premier cas, on ne se reproduit pas pour le moment ; dans le second, on ne pourra jamais le faire.

C’est chez les halictes que les retours à la vie solitaire sont les plus faciles à observer. Dans les régions chaudes de basse altitude, certaines espèces élèvent deux couvées par an. Les filles de la première restent comme ouvrières. Mais en altitude, l’été est court : il n’y a le temps d’élever qu’une seule couvée, et la même espèce redevient solitaire. À cette extrémité du tableau, la porte entre eusocialité et vie solitaire demeure ouverte. On peut entrer, et on peut sortir.

Ces allées et venues peuvent fausser les comptes. Si une lignée solitaire aujourd’hui descend en réalité d’ancêtres sociaux, puis est revenue en arrière, la traiter comme « toujours solitaire » conduit à compter une origine indépendante de trop dans la lignée sociale voisine. Nous avions rencontré la même difficulté, au huitième épisode, en dénombrant les origines de la multicellularité.

III L’arithmétique des sœurs

Le premier à avoir vraiment fait les comptes fut le Britannique Hamilton. Au début des années 1960, il était étudiant de troisième cycle à Londres. Son sujet n’inspirait guère confiance, son directeur le laissait assez largement livré à lui-même, et il s’asseyait souvent seul pour calculer dans la salle d’attente de la gare de Waterloo. En 1964, il publia coup sur coup deux articles dans le Journal of Theoretical Biology. Pendant les premières années, presque personne n’y comprit grand-chose.

Hamilton devint ensuite l’une des figures les plus respectées de la biologie évolutive. En 2000, il partit dans les forêts tropicales du Congo recueillir des excréments de chimpanzés, afin de tester une hypothèse sur l’origine du VIH. Il tomba malade à son retour en Grande-Bretagne. Les premières nouvelles parlèrent de paludisme ; l’autopsie attribua finalement sa mort à une hémorragie digestive massive. Il avait soixante-trois ans.

L’idée centrale tient dans une plaisanterie dont on raconte qu’elle fut prononcée dans un pub. Le généticien britannique Haldane aurait fait un calcul avant de déclarer qu’il était prêt à mourir pour deux frères ou huit cousins germains. Un frère partage avec vous, en moyenne, la moitié de vos gènes : deux frères valent donc un vous. Un cousin germain n’en partage qu’un huitième ; il en faut huit pour faire le compte.

Hamilton transforma cette plaisanterie en règle, aujourd’hui exprimée par une formule très courte. Si le bénéfice qu’un comportement apporte à quelqu’un d’autre, multiplié par votre degré de parenté avec lui, dépasse le coût que vous supportez vous-même, une prédisposition à ce comportement peut se répandre dans la population. Cette règle a pris le nom de règle de Hamilton ; la théorie qui la sous-tend s’appelle la sélection de parentèle.

« Altruisme » n’est ici qu’un terme technique : diminuer sa propre reproduction et augmenter celle d’un autre. Il n’est pas question d’intention. Une ouvrière ne sait pas que la reine est sa mère, et elle ne calcule pas les coefficients de parenté.

Hamilton découvrit aussi un chiffre séduisant. Les abeilles mellifères, les fourmis et les guêpes ont une façon particulière de déterminer le sexe : les œufs fécondés deviennent des femelles, les œufs non fécondés se développent directement en mâles. Le mâle ne possède qu’un jeu de chromosomes, et tous les spermatozoïdes qu’il produit sont identiques.

Voici ce qui en découle. Les filles d’un même père reçoivent de lui une moitié de patrimoine génétique parfaitement identique. Dans la moitié reçue de leur mère, elles ont en moyenne la moitié en commun. Au total, le coefficient de parenté entre sœurs atteint donc trois quarts, alors qu’entre une femelle et sa propre fille il n’est que d’un demi. Une sœur est une parente plus proche qu’une fille.

Tout semblait soudain s’expliquer : aider sa mère à élever quelques sœurs cadettes de plus est plus avantageux que de faire soi-même des filles. Rien d’étonnant, alors, à ce que les ouvrières stériles soient apparues à répétition dans ce groupe d’insectes. Cette explication a régné pendant des décennies dans les manuels.

Puis elle a été ébranlée, argument après argument. Premier problème : une reine ne s’accouple pas toujours avec un seul mâle. La reine des abeilles quitte le nid pour son vol nuptial et s’accouple en plein air avec plus d’une dizaine de faux-bourdons. Après l’accouplement, les organes génitaux du mâle se rompent dans le corps de la reine ; il meurt peu après.

La reine conserve les spermatozoïdes, plusieurs millions en tout, dans une poche interne appelée spermathèque. Pendant les deux ou trois années suivantes, parfois davantage, elle en libère un peu à chaque œuf fécondé qu’elle pond. Les ouvrières d’une même colonie ont donc plus d’une dizaine de pères différents. Entre deux sœurs de même mère mais de pères différents, le coefficient de parenté n’est plus que d’un quart.

Deuxième problème : les ouvrières n’élèvent pas seulement des sœurs cadettes, mais aussi des frères. Or le coefficient de parenté d’une femelle avec son frère n’est que d’un quart. Quand on additionne frères et sœurs, le petit avantage peut s’évanouir.

Troisième problème : chez les termites, mâles et femelles possèdent deux jeux de chromosomes. Ils n’ont pas ce mode particulier de détermination du sexe, et comptent pourtant parmi les insectes les plus sociaux. Quatrième problème : on a décrit bien plus de cent mille espèces d’Hyménoptères, dont l’immense majorité vit en solitaire. Si le chiffre de trois quarts était vraiment décisif, la plupart devraient être devenues sociales depuis longtemps.

C’est une étude de 2008 qui a véritablement déplacé le centre du problème. Hughes, de l’université de Leeds, au Royaume-Uni, et plusieurs collègues des universités de Sydney, en Australie, et de Sheffield, au Royaume-Uni, ont rassemblé les observations d’accouplement de plus de deux cent soixante espèces d’abeilles, de fourmis et de guêpes. Ils les ont reportées sur l’arbre généalogique pour poser une autre question : à chacune des origines de l’eusocialité, avec combien de mâles la mère ancestrale s’accouplait-elle ?

Résultat : pour les huit origines indépendantes étudiées, la mère ancestrale ne s’accouplait qu’avec un seul mâle. L’accouplement d’une femelle avec plusieurs mâles était apparu plus tard, dans plusieurs branches, après la formation des sociétés eusociales. Ce qui avait été pris pour un obstacle était arrivé après la société, et non avant.

Boomsma, de l’université de Copenhague, au Danemark, a appelé cette idée l’hypothèse de la monogamie. Il proposait la comparaison suivante : si un couple ne fait, toute sa vie, d’enfants qu’ensemble, ses enfants sont tous frères et sœurs des mêmes père et mère. Leur coefficient de parenté est d’un demi, le même qu’avec leurs propres enfants. Rester à la maison pour aider les parents à élever les cadets ou partir faire ses propres enfants revient donc au même sur le seul plan de la parenté. Il suffit alors que l’aide soit un peu plus efficace pour qu’il puisse devenir plus avantageux de rester.

La comparaison éclaire aussi le cas des termites. Un roi et une reine fondent le nid et restent ensemble toute leur vie. Tous les petits sont frères et sœurs des mêmes parents. Nul besoin d’un mode particulier de détermination du sexe pour obtenir une forte parenté : la monogamie suffit.

Les reines des fourmis ont poussé à l’extrême l’art de faire durer toute une vie les ressources d’une seule période d’accouplement. Elles ne s’accouplent que le jour du vol nuptial, stockent les spermatozoïdes dans une petite poche interne, puis les utilisent un à un pendant des années, voire des décennies. En laboratoire, une reine de fourmi noire des jardins a vécu près de vingt-neuf ans, toujours avec le lot de spermatozoïdes emmagasiné dans sa jeunesse.

La monogamie ne dit pas tout, elle non plus. Nombre d’Hyménoptères solitaires sont monogames sans avoir jamais évolué vers une caste ouvrière. Combien l’aide rapporte-t-elle ? Quelles sont les chances de réussir seul ? Où le nid est-il construit ? Faut-il nourrir les larves continuellement ? Ces conditions écologiques font pencher la balance. La monogamie ouvre la porte ; pour savoir si l’on entre, il faut regarder le paysage de l’autre côté.

IV Un demi-siècle de querelles de comptabilité

À côté de la règle de Hamilton existe une autre manière de calculer, due à un personnage plus singulier encore. Le chimiste américain Price avait participé, dans sa jeunesse, au projet de bombe atomique. Il avait ensuite été journaliste, puis travaillé dans une entreprise informatique. Arrivé à Londres en 1967, il apprit la génétique seul. À la lecture des articles de Hamilton, il dériva une équation que nous appelons aujourd’hui l’équation de Price. Hamilton en fut stupéfait ; les deux hommes devinrent amis et collaborateurs.

Vers la fin de sa vie, Price devint profondément religieux. Il distribua son argent et ses biens aux sans-abri des rues de Londres. Lorsqu’il mourut dans cette ville, en 1975, il ne possédait plus rien. Hamilton assista à ses funérailles.

On doit aussi à Price une autre contribution. Avec Maynard Smith, il écrivit un article sur les raisons pour lesquelles les combats entre animaux s’arrêtent souvent avant d’aller jusqu’au bout. Publié dans Nature en 1973, ce travail introduisit la théorie des jeux dans l’étude du comportement animal. Nous retrouverons Maynard Smith à la huitième section.

L’équation de Price permet de décomposer en deux parts l’évolution d’un caractère dans une population. Prenons des colonies d’abeilles. Une part concerne les différences entre les nids : ceux qui ont beaucoup d’ouvrières, travaillant bien, ont-ils donné naissance à davantage de nouvelles colonies ? L’autre concerne les différences à l’intérieur d’un même nid : les ouvrières qui pondent un peu plus en cachette y ont-elles laissé davantage de descendants à elles ?

La première part s’appelle sélection entre groupes ; la seconde, sélection au sein des groupes. Pour qu’un système à ouvrières stériles se répande, les bénéfices obtenus dans la compétition entre nids doivent l’emporter sur la poussée vers la reproduction clandestine à l’intérieur de chacun d’eux.

On peut décomposer le même bilan autrement : ce que je gagne moi-même, plus ce que j’apporte à mes apparentés, pondéré par le degré de parenté. C’est la sélection de parentèle de Hamilton. Le bénéfice d’une entreprise peut se ventiler par service ou par produit : le total est le même, les livres de comptes ont une autre allure. Dès 1992, des chercheurs ont démontré que, dans de nombreux modèles, on pouvait passer mathématiquement de l’une de ces décompositions à l’autre.

En 2010, la querelle comptable connut sa flambée la plus violente. Nowak, Tarnita et Wilson, de l’université Harvard, publièrent dans Nature un article soutenant que les conditions mathématiques nécessaires à la théorie de la sélection de parentèle étaient bien plus restrictives qu’on ne le disait généralement. Pour étudier l’eusocialité, affirmaient-ils, la génétique des populations, associée à un modèle du cycle de vie des colonies, suffisait. On pouvait se passer de la valeur sélective inclusive.

Dans ce camp, Wilson était le protagoniste le plus inattendu. Le plus célèbre des spécialistes des fourmis du XXe siècle avait précisément contribué, avec Sociobiologie, paru en 1975, à étendre la sélection de parentèle de Hamilton à tout le règne animal. Trente-cinq ans plus tard, il se retrouvait de l’autre côté. Il est mort aux États-Unis à la fin de 2021, à quatre-vingt-douze ans.

Son intérêt pour les fourmis tenait en partie à un accident d’enfance. À sept ans, alors qu’il pêchait au bord de la mer dans le sud des États-Unis, la nageoire dorsale d’un poisson lui avait blessé l’œil droit. Cet œil était ensuite devenu aveugle.

L’œil qui lui restait voyait bien de près, mal de loin. Il racontait plus tard que, ne pouvant observer les oiseaux et les mammifères, il s’était tourné vers les petites choses à portée de main. Il avait ainsi passé sa vie à regarder les fourmis. Il reçut deux fois le prix Pulitzer, dont une pour Les Fourmis, écrit avec l’Allemand Hölldobler.

En mars 2011, Nature publia la riposte. Les signatures étaient classées par ordre alphabétique, avec en tête Abbot, de l’université Vanderbilt, aux États-Unis. Le texte portait les noms de cent trente-sept chercheurs, une mobilisation collective rarement vue en biologie.

Ils reprochaient à leurs adversaires de méconnaître la portée mathématique de la valeur sélective inclusive et de sous-estimer ses prédictions. Le rapport entre les sexes, la surveillance mutuelle des ouvrières, l’effet du nombre d’accouplements sur la coopération : pour tous ces sujets, la théorie de la parentèle avait prédit, puis les données avaient permis de tester. Le même numéro publiait plusieurs autres réponses indépendantes. Depuis, chacun des deux camps a continué à écrire des articles, et aucun n’a reconnu sa défaite.

Au bout de la dispute, on peut distinguer trois propositions, qui n’ont pas la même portée. Première proposition : tout changement dû à la sélection peut faire l’objet de ces deux décompositions comptables. Les deux camps en conviennent à peu près. Deuxième proposition : on peut, après coup, écrire n’importe quel modèle sous la forme d’une règle de Hamilton généralisée, pourvu que l’on soit libre de définir les coefficients en fonction du cas. Cela aussi tient dans les grandes lignes.

La troisième proposition est la plus étroite : peut-on mesurer à l’avance trois nombres, le degré de parenté, le bénéfice et le coût, les introduire dans la petite inégalité et prédire le sens de l’évolution ? Lorsque l’effet d’une ouvrière dépend du nombre d’ouvrières déjà présentes, par exemple s’il en faut un certain nombre pour seulement réussir à construire le nid, bénéfices et coûts ne sont plus des constantes. Cette proposition devient alors bien difficile à soutenir. L’essentiel du désaccord de fond porte sur elle.

Le modèle de cycle de vie de Nowak et de ses collègues suit un nid depuis sa fondation par une mère seule, puis sa croissance, la production de nouveaux nids et enfin sa mort. Le calcul donne ceci : la variante qui pousse les filles à rester ouvrières se répand facilement seulement si elle apporte déjà un avantage sensible lorsque la colonie est toute petite, avec deux ou trois ouvrières à peine. Le seuil se joue avec ces premières ouvrières, pas dans les décimales du coefficient de parenté.

La vie des bourdons montre exactement ce seuil. Au printemps, une reine fonde seule son nid dans une cavité souterraine. Elle sort récolter le pollen et couve elle-même ses œufs. Pendant ces premières semaines, chaque sortie laisse le nid sans surveillance. Une pluie, une souris, et tous ses efforts peuvent être anéantis. Dès que la première génération d’ouvrières émerge, la reine peut rester au nid et se consacrer à la ponte. D’un coup, les chances de survie de la colonie augmentent beaucoup.

Cette conclusion ne contredit pas l’hypothèse de la monogamie. La monogamie décrit les conditions génétiques ; le modèle de cycle de vie, les gains écologiques. Il est possible qu’il faille les deux.

V Jusqu’où les conflits sont-ils contenus

Qu’une ouvrière ne se reproduise jamais ne signifie pas qu’elle en soit incapable. La plupart des ouvrières des abeilles mellifères conservent leurs ovaires, mais ceux-ci sont maintenus au repos. Le premier frein est l’odeur de la reine.

Dans les années 1950, le Britannique Butler découvrit que les glandes mandibulaires de la reine sécrétaient une substance. En léchant la reine puis en échangeant de la nourriture, les ouvrières la répandaient dans toute la colonie ; elle inhibait le développement de leurs ovaires. Butler l’appela la « substance royale ». On établit plus tard que son principal constituant était un acide gras.

Quand la reine vieillit ou meurt, la colonie construit en urgence quelques très grandes cellules royales et change le régime de plusieurs larves femelles ordinaires. Nourries désormais de gelée royale, elles deviennent de nouvelles reines. La première à émerger émet un petit son aigu, une sorte de « ti-ti-ti », que les chercheurs appellent le chant de la reine. Puis elle part chercher les autres cellules royales et tue à coups de dard les rivales qui n’en sont pas encore sorties. À la fin, il ne reste qu’une reine dans la colonie.

Si la reine meurt et qu’il est trop tard pour en élever une autre, les ovaires des ouvrières se développent. Elles commencent à pondre, mais ne produisent que des faux-bourdons. Privée de nouvelles ouvrières, la colonie décline en quelques semaines.

Même lorsqu’une reine est présente, certaines ouvrières passent entre les mailles du filet. Elles ne se sont pas accouplées : leurs œufs ne sont pas fécondés et, selon ce mode de détermination du sexe, ne peuvent devenir que des mâles. En 1989, le Britannique Ratnieks et l’Américain Visscher découvrirent un second barrage : d’autres ouvrières inspectaient les alvéoles, repéraient les œufs pondus par leurs sœurs et les mangeaient.

Cette police mutuelle est extrêmement efficace. Dans les expériences, plus de neuf œufs d’ouvrières introduits sur dix sont rapidement éliminés. Résultat : dans une colonie pourvue d’une reine, les mâles issus d’ouvrières ne représentent qu’un faux-bourdon sur mille environ. Ce qui retient surtout les ouvrières de se reproduire, ce n’est pas la reine : ce sont les autres ouvrières.

Pourquoi une ouvrière mangerait-elle les œufs de ses sœurs ? La sélection de parentèle fournit une réponse chiffrable. La reine s’est accouplée avec plus d’une dizaine de mâles. Une ouvrière est moins apparentée au fils d’une sœur de même mère mais de père différent qu’au fils de la reine, c’est-à-dire à son propre frère. Remplacer les œufs des sœurs par ceux de la mère est donc rentable dans les comptes de la parenté.

Ce raisonnement produit également une prédiction : chez les espèces dont la reine ne s’accouple qu’une seule fois, les ouvrières sont plus étroitement apparentées et devraient se surveiller moins sévèrement. Cette prédiction a été formulée avant que l’ensemble des données soit réuni. Les études comparatives ultérieures l’ont étayée.

La proportion des sexes est un autre lieu de conflit mesurable. En 1976, les Américains Trivers et Hare firent le calcul suivant. Avec ce mode de détermination du sexe, la reine est autant apparentée à ses fils qu’à ses filles ; son intérêt est d’investir également dans les deux sexes. Les ouvrières, elles, sont trois fois plus apparentées à leurs sœurs cadettes qu’à leurs frères ; leur rapport préféré est de trois pour un en faveur des femelles. Les chercheurs examinèrent les fourmis : l’investissement penchait effectivement vers les femelles. Une mère et ses filles vivent dans le même nid, mais ne souhaitent pas la même proportion.

Les défenses peuvent aussi être forcées. Certaines fourmis vont voler les nymphes d’autres colonies pour en faire leurs ouvrières : ce sont les fourmis esclavagistes. Dans L’Origine des espèces, Darwin racontait déjà ses observations personnelles, dans le sud de l’Angleterre, de fourmis sanguines. Elles dérobaient les nymphes d’une autre fourmi, noire. Une fois adultes, ces captives travaillaient dans le nid d’autrui.

Dans un nid de bourdons, les conflits deviennent même visibles à l’œil nu. À la fin de l’été, les ouvrières commencent à pondre et rivalisent avec la reine pour produire des mâles. Reine et ouvrières se bousculent, mangent en cachette les œufs les unes des autres. Il arrive même que les ouvrières assaillent la reine jusqu’à la tuer. Les chercheurs appellent cette période la phase de compétition.

Il existe aussi des bourdons-coucous. Ils n’ont pas d’ouvrières à eux : une femelle s’introduit dans le nid d’autres bourdons, tue ou domine la reine en place, puis fait élever ses petits par les ouvrières de la maison.

Chez les abeilles mellifères, on connaît un exemple plus radical encore. Les ouvrières de l’abeille du Cap, en Afrique du Sud, peuvent pondre sans s’accoupler des œufs donnant des femelles, presque des clones d’elles-mêmes. En 1990, des apiculteurs transportèrent des colonies du Cap dans le nord de l’Afrique du Sud. Depuis, une lignée clonale issue d’une ouvrière du Cap envahit les colonies locales d’abeilles africaines, nid après nid. Elle y pond et provoque leur effondrement, comme une sorte de parasite volant.

Le conflit se cache aussi plus profondément. Certains nids de fourmis de feu rouges n’ont qu’une reine, d’autres en abritent des dizaines, voire des centaines. Un long segment de chromosome détermine laquelle de ces deux voies sera suivie.

En 2013, des chercheurs ont montré que ce segment fonctionnait comme un « chromosome social » : les ouvrières porteuses d’une certaine version tuent les reines qui ne l’ont pas. La fourmi de feu rouge est originaire d’Amérique du Sud. Depuis sa découverte dans le Guangdong, en Chine, en 2004, elle s’est répandue dans de nombreuses provinces du sud. Les petits monticules de terre meuble alignés sur les levées des champs sont ses nids.

Même lorsqu’une ouvrière n’a pas le moindre ovaire, les intérêts peuvent donc diverger entre les reines d’un nid, entre les mères et les ouvrières, et jusque dans une même ouvrière, entre les gènes reçus du père et ceux reçus de la mère. Le conflit a été ramené très bas, pas à zéro. Il avait la même forme, au huitième épisode, à l’intérieur des corps multicellulaires.

VI Ce que disent les fossiles

Quand cette organisation s’est-elle mise en place ? Les fossiles donnent des dates assez précises.

L’ambre est de la résine transformée. Un tronc blessé laisse couler une résine visqueuse ; un petit insecte qui passe s’y colle, puis d’autres couches le recouvrent. Enfouie dans le sol, la résine durcit au fil de millions d’années et devient de l’ambre. Elle peut conserver jusqu’aux soies et aux yeux composés d’un minuscule insecte.

Certains des plus anciens fossiles de fourmis conservés dans l’ambre datent d’environ cent millions d’années et proviennent principalement du nord du Myanmar et de France. L’ambre du Myanmar est extrait de la vallée de Hukawng, dans l’État kachin. Il a environ quatre-vingt-dix-neuf millions d’années : c’est la résine d’une forêt tropicale du Crétacé moyen.

Parmi ses prisonnières figurent d’étranges « fourmis de l’enfer ». Leurs mandibules ressemblent à une paire de faucilles relevées vers le haut, et leur tête porte une corne. En 2020, des chercheurs ont décrit un morceau d’ambre vieux d’environ quatre-vingt-dix-neuf millions d’années où l’une d’elles maintenait une larve d’insecte entre ses mandibules et sa corne. La résine avait scellé l’instant même de la capture.

En 2016, Barden, qui venait d’obtenir son doctorat au Muséum américain d’histoire naturelle, et Grimaldi, son directeur dans cet établissement, ont distingué, dans de l’ambre du même âge, des ouvrières et des reines ailées d’une même espèce de fourmi. Plusieurs ouvrières se trouvaient aussi serrées dans un même morceau. Cela montre qu’il y a environ cent millions d’années, les fourmis possédaient déjà des castes morphologiquement distinctes et vivaient très probablement en colonies.

La même année, des chercheurs ont décrit, dans l’ambre du Myanmar, des soldats, des ouvriers et des reproducteurs ailés de termites, vieux eux aussi d’environ quatre-vingt-dix-neuf millions d’années. Des fossiles de termites plus anciens proviennent de couches du Crétacé inférieur, datées d’environ cent trente millions d’années, en Espagne, en Grande-Bretagne et ailleurs. La Transbaïkalie russe en a également livré à la limite entre le Jurassique et le Crétacé.

L’histoire des abeilles est un peu plus courte. Un minuscule insecte de l’ambre du Myanmar, décrit en 2006 comme la plus ancienne abeille fossile, vivait il y a environ cent millions d’années. Il mesurait moins de trois millimètres et conservait certains traits de guêpe. Le plus ancien fossile d’abeille sans aiguillon provient, lui, de l’ambre du New Jersey, aux États-Unis, et date de plus de soixante millions d’années.

La proportion de fourmis dans l’ambre fournit un chiffre intéressant. Parmi les insectes de l’ambre crétacé, elles représentent moins d’un pour cent. Quelques dizaines de millions d’années plus tard, dans l’ambre de la Baltique, leur part atteint environ cinq pour cent. Plus tard encore, dans l’ambre dominicain, elle dépasse vingt pour cent.

Les fourmis existaient déjà il y a cent millions d’années, mais elles ne sont devenues omniprésentes qu’après la disparition des dinosaures. Pourquoi ont-elles attendu si longtemps ? Une explication souvent avancée fait intervenir les plantes à fleurs. À la fin du Crétacé, l’expansion des forêts d’angiospermes aurait épaissi la litière de feuilles et multiplié les petits insectes. Les fourmis cherchant leur nourriture au sol auraient ainsi trouvé plus de proies et plus d’abris. Cette explication reste discutée.

L’ambre des rivages de la Baltique a environ quarante millions d’années. Aujourd’hui encore, on peut ramasser sur les plages des morceaux rejetés par les vagues, qui enferment souvent des fourmis.

La Chine possède aussi de telles fenêtres sur le passé. Les mines de charbon de Fushun, dans le Liaoning, livrent de l’ambre vieux d’environ cinquante millions d’années, contenant fourmis, abeilles et toutes sortes de petits insectes. Ces dernières années, des chercheurs chinois ont aussi décrit un grand nombre d’insectes de l’ambre du Myanmar, parmi lesquels des fourmis et des termites anciens.

L’ambre ne peut cependant pas tout prouver. Trouver dans un même morceau une ouvrière sans ailes et une reine ailée atteste l’existence de deux formes anatomiques. Cela ne prouve pas que les ovaires de l’ouvrière étaient vides. La division du travail reproducteur ne peut être déduite qu’en remontant depuis les parents vivants d’aujourd’hui.

Les nids peuvent eux aussi se fossiliser : on parle de traces fossiles. Dans les années 1990, au parc national de Petrified Forest, en Arizona, aux États-Unis, des chercheurs ont signalé des « termitières » du Trias, vieilles d’environ deux cent vingt millions d’années. Si l’identification était juste, la vie sociale des termites remontait au début de l’âge des dinosaures. D’autres chercheurs ont ensuite réexaminé ces structures. Rien ne garantissait qu’elles aient été construites par des termites ; certaines pouvaient être les traces laissées par de très grands systèmes racinaires. La plupart des spécialistes n’acceptent plus l’interprétation en termes de termitières.

Les termites actuels laissent des traces d’une ampleur stupéfiante. En 2018, des chercheurs ont dénombré sur des images satellitaires environ deux cents millions de monticules dans les forêts sèches du nord-est du Brésil. Hauts de deux ou trois mètres et espacés d’une dizaine à une vingtaine de mètres, ils occupent une zone d’environ deux cent trente mille kilomètres carrés, soit à peu près la superficie de la Grande-Bretagne. Les datations des terres prélevées dans ces monticules montrent que certains existent depuis près de quatre mille ans.

Ces monticules ne sont pas des nids. Ce sont les déblais accumulés par une espèce de termite en creusant ses tunnels. Leur volume total, dans cette région du Brésil, est estimé à dix kilomètres cubes, l’équivalent de quatre mille grandes pyramides de Gizeh.

Les Chinois ont affaire aux termites depuis fort longtemps, eux aussi. Le Han Feizi avertissait qu’« une digue de mille zhang s’effondre par les trous des courtilières et des fourmis ». La formule est devenue le proverbe « Une digue de mille li s’effondre à cause d’une fourmilière ». Or, dans les digues des fleuves du sud, nombre de ces « fourmilières » sont en réalité des termitières. Aujourd’hui encore, des équipes sont spécialement chargées de repérer et de traiter les termites dans les ouvrages de protection du Yangzi et de la rivière des Perles.

Les grands termites africains élèvent au-dessus de leur nid des tours de terre de plusieurs mètres, parcourues de conduits. Le jour, l’air chaud monte ; la nuit, l’air froid descend. Ces mouvements évacuent le dioxyde de carbone du nid, comme le ferait un poumon. Pour un immeuble de bureaux achevé en 1996 à Harare, capitale du Zimbabwe, les concepteurs se sont inspirés de la ventilation de ces tours. Le bâtiment reste frais sans climatisation ordinaire.

Les termites cultivent aussi des champignons. Un groupe de grands termites d’Afrique et d’Asie façonne, à l’intérieur du nid, des meules spongieuses de végétaux mâchés, où pousse un champignon spécialisé.

Lorsqu’il sort de terre au-dessus de la termitière, ce champignon est le jizong dont les habitants du Yunnan se régalent, et qu’ils s’arrachent à la saison des pluies. Sous chaque jizong se trouve une termitière.

Les fourmis, elles, pratiquent aussi l’élevage. Beaucoup gardent des troupeaux de pucerons. Elles leur tapotent doucement le dos avec les antennes ; le puceron émet alors par l’arrière une goutte de miellat sucré, que la fourmi boit. En retour, elle chasse les coccinelles. On peut souvent observer la scène sur les branches d’un rosier du jardin.

Les fourmis coupe-feuilles d’Amérique du Sud cultivent, elles aussi, des champignons. Elles découpent les feuilles en petits fragments qu’elles rapportent au nid, non pour les manger, mais pour nourrir le champignon qu’elles consommeront ensuite. Selon les estimations de l’horloge moléculaire, cette agriculture remonte à cinquante ou soixante millions d’années. Une grande colonie de coupe-feuilles peut abriter plusieurs millions d’ouvrières et compter des centaines de chambres souterraines de culture.

L’horloge moléculaire consiste à comparer les différences d’ADN entre deux espèces, puis, à partir d’une vitesse de changement à peu près stable, à calculer à rebours la date de leur séparation. Les origines qu’elle indique sont souvent plus anciennes que celles attestées par les fossiles.

Pour les fourmis, les estimations moléculaires placent généralement l’origine autour de cent quarante millions d’années, soit plusieurs dizaines de millions d’années avant les plus anciennes fourmis de l’ambre. Le dix-neuvième épisode sera consacré à l’origine de cet écart.

Reste l’échelle actuelle. En 2022, des chercheurs d’Allemagne et de Hong Kong, en Chine, ont rassemblé près de cinq cents études de terrain du monde entier. Ils ont estimé le nombre de fourmis sur Terre à environ vingt millions de milliards. Leur biomasse sèche représente quelque douze millions de tonnes de carbone, davantage que celle de tous les oiseaux et mammifères sauvages de la planète réunis.

Changeons pourtant de grandeur, et la conclusion change. Plus de quatorze mille espèces de fourmis, environ trois mille espèces de termites : à l’échelle de tous les insectes, ce n’est pas tant que cela. Il existe plus de vingt mille espèces d’abeilles, dont seule une petite partie est sociale. Chez l’immense majorité, une femelle construit seule son nid et pond seule ses œufs. Les abeilles et les guêpes solitaires n’ont pas disparu faute d’avoir « évolué vers la société ». Elles se sont diversifiées en bien plus d’espèces que leurs parentes sociales.

Dire que « l’eusocialité est une grande réussite » est donc juste si l’on parle du nombre d’individus ou de leur masse, pas si l’on compte les espèces. Une colonie de plusieurs millions d’ouvrières forme une masse imposante sur la balance. Dans le décompte des espèces, elle ne vaut qu’une unité. La grandeur choisie pour le classement décide de qui arrive en tête.

VII Trois questions sur un même continuum

Au dixième épisode, nous avions posé trois critères pour déterminer si un changement de niveau avait réellement eu lieu. Les unités auparavant capables de se reproduire seules ont-elles perdu cette capacité ? Une nouvelle unité est-elle apparue, qui se reproduit comme un tout ? Les conflits du niveau inférieur ont-ils été systématiquement contenus ? Examinons l’eusocialité, point par point.

Au premier critère, impossible de répondre oui ou non pour toute l’« eusocialité » à la fois. Il faut disposer les lignées le long d’un continuum. À une extrémité se trouvent les halictes, les polistes et les bourdons à eusocialité primitive.

Leurs ouvrières possèdent des ovaires complets. Si elles ne se reproduisent pas, c’est seulement parce que la reine les en empêche, que la saison ne s’y prête pas ou que les circonstances dans le nid ne le permettent pas. La reine meurt, et certaines prennent le relais de la ponte. À cette extrémité, le premier critère n’est que partiellement satisfait.

Les abeilles mellifères se situent au milieu. Leurs ouvrières ne peuvent pas, comme une reine, s’accoupler et fonder une nouvelle lignée de femelles. La plupart conservent cependant des ovaires et peuvent pondre des œufs mâles. Dire qu’elles ont « entièrement perdu leur capacité de reproduction » est donc inexact. Il faut dire plutôt : l’immense majorité ne se reproduit jamais ; la voie normale de reproduction est barrée, mais il reste une étroite ouverture par laquelle produire des faux-bourdons.

À l’autre extrémité se trouvent certaines fourmis et certaines abeilles sans aiguillon. Chez la fourmi de feu rouge ou chez les fourmis à grosse tête, par exemple, les ouvrières ne développent aucun ovaire. La reine peut mourir : elles ne pourront en aucun cas devenir mères. Ici, le premier critère est très nettement satisfait.

Même les fourmis ne forment pas un cas uniforme. Chez Diacamma, un genre présent en Inde et en Asie du Sud-Est, il n’existe pas de caste de reines au sens habituel ; des ouvrières accouplées, les « gamergates », assurent la reproduction. Dans certaines espèces, la gamergate arrache avec ses mandibules deux petits appendices thoraciques, les gemmae, aux nouvelles adultes, les empêchant de s’accoupler. Ce ne sont pas des bourgeons d’ailes immatures. Leur ablation n’enlève pas les ovaires : elle ferme la voie à l’accouplement et à la reproduction sexuée.

Les termites présentent encore un autre cas. Leurs colonies sont extrêmement stables ; soldats, ouvriers et reproducteurs y sont bien distincts. Pourtant, chez beaucoup de termites, les ouvriers gardent une certaine plasticité de développement. Si le roi et la reine meurent, certains peuvent muer encore quelques fois et devenir des reproducteurs de remplacement. Être étroitement intégré et ne plus pouvoir revenir en arrière sont deux choses différentes.

Le rat-taupe nu satisfait moins bien encore au premier critère. Si les ovaires des autres femelles ne se sont pas développés, c’est sous l’effet de la reine. Lorsqu’elle meurt, plusieurs femelles se livrent de violents combats pour sa place. Le corps de la gagnante s’allonge, et elle commence à se reproduire. Chez son proche parent, le rat-taupe du Damaraland, les individus non reproducteurs ne restent pas non plus nécessairement enfermés à la maison toute leur vie. Selon certaines études, beaucoup partiraient après la pluie, quand la terre est plus meuble, pour trouver ailleurs un partenaire et fonder leur propre famille.

Pour le deuxième critère, les indices positifs sont les plus solides. Une colonie d’abeilles régule sa température comme un corps. La zone d’élevage se maintient autour de trente-quatre ou trente-cinq degrés Celsius tout au long de l’année. Quand il fait chaud, les ouvrières battent des ailes à l’entrée et répandent de l’eau dans le nid pour le refroidir. Quand il fait froid, elles se serrent en grappe et produisent de la chaleur en faisant vibrer leurs muscles de vol.

Aucune abeille ne règle à elle seule la température : c’est la colonie qui le fait. Une fourmilière a une vie, avec naissance, croissance, maturité, production de nouveaux nids, puis mort. Dès 1911, l’Américain Wheeler publiait « La colonie de fourmis en tant qu’organisme ». Il comparait la colonie à un corps, où la reine et les mâles tenaient la place des cellules reproductrices, et les ouvrières celle des cellules somatiques. On a ensuite appelé ces colonies des « superorganismes ».

Mais les colonies ont deux façons très différentes de « faire des enfants ». Chez les abeilles mellifères, c’est l’essaimage : la vieille reine part avec une grosse moitié des ouvrières et fonde ailleurs une nouvelle colonie complète. On dirait un corps qui se divise directement en deux.

L’essaim commence par se suspendre à une branche voisine, formant une grosse boule bourdonnante. Quelques centaines d’éclaireuses partent à la recherche de cavités dans les arbres, puis reviennent danser à la surface de la grappe pour rendre compte de leurs trouvailles. De plus en plus d’éclaireuses se rallient au même endroit. Quand les partisanes d’un site atteignent un certain nombre, tout l’essaim s’envole vers lui. Le spécialiste américain des abeilles Seeley a raconté ce processus dans un livre, La Démocratie chez les abeilles.

La plupart des habitants du sud de la Chine ont déjà vu un vol nuptial. À la jonction du printemps et de l’été, par une soirée lourde après la pluie, une nuée de petits insectes ailés apparaît soudain autour des lampes. Peu après leur arrivée au sol, leurs ailes jonchent la terre. On les appelle couramment les « grandes fourmis d’eau ». Il s’agit le plus souvent de termites reproducteurs en vol nuptial. Ils se posent par couples, abandonnent leurs ailes, puis s’éloignent l’un derrière l’autre à la recherche d’un endroit où fonder un nouveau nid.

La plupart des fourmis passent aussi par un vol nuptial. La vieille colonie libère des milliers, voire des dizaines de milliers de reines ailées et de mâles. Après l’accouplement, une reine se pose seule, perd ses ailes, creuse et commence un nouveau nid. Entre les deux colonies, il y a donc un stade où il n’existe qu’une mère seule.

Pour le troisième critère, les preuves sont fortes chez les insectes hautement eusociaux ; les chiffres examinés plus haut à propos des conflits en témoignent. Mais, là encore, le conflit est seulement abaissé, pas ramené à zéro.

Réunissons les trois critères. Chez les abeilles et les guêpes à eusocialité primitive, tous trois ne sont que partiellement remplis. Chez les fourmis et les abeilles sans aiguillon dotées de castes définitivement stériles, tous trois le sont beaucoup plus nettement. Voilà ce qu’expliquent les deux chiffres de la deuxième section : au moins quinze fois pour entrer dans ce continuum ; cinq fois pour atteindre son extrémité irréversible.

VIII Un changement de niveau à des degrés divers

En 1995, le Britannique Maynard Smith et le Hongrois Szathmáry écrivirent un livre. Maynard Smith avait commencé comme ingénieur aéronautique, avant de se tourner vers la zoologie à vingt et quelques ans. Il appartenait à la génération de Hamilton, et avait contribué à introduire la théorie des jeux en biologie évolutive.

Leur livre s’intitulait Les Grandes Transitions de l’évolution. Ils y recensaient huit « grandes transitions » de l’histoire de la vie : des molécules aux cellules, des procaryotes aux eucaryotes, des unicellulaires aux multicellulaires. L’une d’elles était ainsi formulée dans l’original : des individus solitaires aux colonies pourvues de castes non reproductrices.

Les mots « castes non reproductrices » sont essentiels. Les auteurs ne disaient pas « de la vie solitaire à n’importe quelle forme de vie sociale ». Ils plaçaient les membres qui ne se reproduisent pas au centre de la transition. En 2015, West et ses collègues de l’université d’Oxford, au Royaume-Uni, ont révisé cette liste. Ils ont conservé cette transition et inscrit explicitement dans son déroulement la question de la maîtrise des conflits internes.

Lors des précédents changements de niveau abordés dans cette série, la réponse était assez nette. Au cinquième épisode, une bactérie était intégrée à une autre cellule et devenait une mitochondrie. Les trois critères étaient satisfaits.

Au huitième épisode, un corps multicellulaire se développait à partir d’une seule cellule, avec séparation entre cellules reproductrices et cellules somatiques. Là encore, les trois critères étaient remplis. Cette fois, leurs degrés de satisfaction se distribuent le long d’un continuum.

À une extrémité du spectre, les ouvrières de la fourmi de feu rouge n’ont pas d’ovaires. La colonie compte manifestement comme unité reproductrice, et comparer la survie et la reproduction des colonies devient particulièrement utile. Cela ne fait pas disparaître la sélection au niveau individuel. À l’autre extrémité, les ouvrières de certaines halictes peuvent encore prendre la relève reproductive ; les différences entre individus sont plus visibles. Les deux niveaux peuvent agir ensemble. La difficulté est d’en établir le poids relatif dans chaque cas.

Les Américains Queller et Strassmann ont proposé une idée facile à retenir. Pour juger à quel point quelque chose ressemble à un individu, regardons deux dimensions : l’intensité de la coopération interne et la faiblesse du conflit interne. Une cellule, un corps multicellulaire, une colonie de fourmis de feu rouges et un groupe d’halictes peuvent figurer sur le même graphique, selon ces deux axes. Aucune coupure naturelle ne les sépare.

La vaste zone du milieu n’est pas un état de passage. Les abeilles et les guêpes à eusocialité primitive ne sont pas des « êtres en train de devenir des fourmis ». Elles vivent à leur place depuis des dizaines de millions d’années ; certaines sont même redevenues solitaires. Ce sont les résidentes permanentes de ce continuum, pas des voyageuses qui le traversent.

Pour la transition de phase de cet épisode, nous ne pouvons donc pas écrire simplement « oui ». Il faut préciser : accomplie dans certaines lignées, partiellement accomplie dans d’autres. Ce n’est pas une manière de ménager la chèvre et le chou. Cela signifie que l’étiquette « eusocialité » ne peut, à elle seule, servir de critère. Pour juger une lignée, il faut revenir aux trois questions et reprendre l’examen, lignée après lignée.

Cette série appelle reste la part qu’une construction ne peut contenir, mais qu’elle ne peut pas davantage faire disparaître. Cet épisode en laisse deux.

Le premier est le continuum lui-même. De la contrainte comportementale à l’inhibition physiologique, puis à une détermination fixée pendant le développement, jusqu’à l’absence anatomique de tout ovaire, le spectre est continu. Les lignes que nos trois critères y tracent ne rencontrent aucun point de coupure donné par la nature.

Le second est la querelle comptable. Les deux camps font les mêmes expériences au laboratoire, comptent les mêmes nids sur le terrain et se disputent pour savoir comment comptabiliser le même processus : selon « soi-même et ses apparentés », ou selon « entre les nids et à l’intérieur des nids ». Une part de cette querelle porte bel et bien sur la seule manière de tenir les comptes ; une autre, non.

Lorsque bénéfices et coûts peuvent être traités comme des nombres fixes, la correspondance entre les deux comptes est plus facile à voir. Si l’apport d’une ouvrière dépend de l’effectif déjà présent, ces valeurs changent avec l’état de la colonie ; une inégalité simple à coefficients fixes ne suffit plus. Mais la sélection de parentèle n’est pas pour autant condamnée à ajuster les résultats après coup, ni la sélection de groupe seule capable de prédire. Les deux cadres peuvent modéliser cette interdépendance. Il faut comparer la précision avec laquelle ils décrivent la fondation et la reproduction des colonies, les quantités mesurables et les prédictions que les faits pourraient démentir.

Avec un bovin à la viande savoureuse, Darwin avait jadis fait passer la sélection de l’individu à la famille. Cent cinquante ans plus tard, les biologistes se disputent encore : où la sélection s’exerce-t-elle vraiment, sur une ouvrière, sur une famille, ou sur la colonie entière ? Les trente mille ouvrières, elles, continuent de butiner, de nourrir les larves, de monter la garde et de manger les œufs que leurs sœurs pondent en cachette.

Les critères continuent de trier. Le nombre de transitions vers l’eusocialité obligatoire varie encore avec le seuil choisi pour le codage. Entre ne pas se reproduire pour le moment et ne jamais pouvoir le faire, aucun point de coupure ne fait aujourd’hui l’unanimité.